История Trillion: God of Destruction начинается с того, что в преисподнюю, нынче управляемую демоном Зеаболосом, вторгается огромное существо, прозванное «Божеством разрушения». Пытаясь остановить его, наш герой гибнет, но проходившая мимо девушка-целитель Фауст оживляет его, превращая в сохраняющего разум зомби. Таким, сшитым и собранным по кусочкам, Зеаболос уже не может противостоять могущественному пожирателю миров — как сообщает Фауст, божество зовут Триллионом, и оно питается всеми мирами, до которых ему удаётся добраться. Следовательно, если его не остановить в преисподней, тварь поглотит её и пойдёт дальше, в мир людей, а затем и на небеса. Вместе с Фауст, Зеаболос разрабатывает новый план для противостояния Триллиону: необходимо обучить воителя, способного противостоять столь ужасному врагу.

Выбор, разумеется, падает на одну из девушек-владык. Большинство их них являются родственницами главного героя — сестра, кузина, племянница. Но есть и подруга детства. Каждая из девушек обладает своими базовыми навыками и способностями — одна быстрее, другая сильнее, третья искушена в магии, четвёртая поражает врагов на расстоянии, пятая кушает конфеты мешками. Для начала нам на выбор даётся одна из трёх героинь, а затем подключатся и остальные. Если (когда) эти три потерпят крах. Обучение выбранной владыки будет длиться определённое количество времени, несколько недель, а затем ей предстоит сразиться с Триллионом. В случае поражения, героиня погибает и ей на смену приходит другая — так начинается своеобразная «новая игра+» или новая игровая глава, поскольку часть опыта предыдущей героини передаётся в качестве подъёмного капитала для новой жертвы.